王新国1 陆 军2 牟桂萍1 邓雪华1 华展义1 江志海1

Analysis of Species of Coptotermes Termite (Blattodea: Rhinotermitidae) in China

WANG Xin-Guo¹ LU-Jun² MOU Gui-Ping¹

DENG Xue-Hua¹ HUA Zhan-Yi¹ JIANG Zhi-Hai¹

Abstract Coptotermes termites are important forest and log pests in plant quarantine, while the classification of these termites is not clear enough in China so far. In order to further clarify the species of Coptotermes termite in China, five aspects including the classification history of Coptotermes termites in China, the latest research results of classification features, the distribution of world Coptotermes termites species, the information statistics of re-identification, and molecular data from NCBI and other databases were analyzed in this paper. Therefore, the valid species of Coptotermes termites in China were summarized combined with the latest results of the international research on termites, which inferred that only 2 species of Coptotermes, i.e. C. formosanus and C. gestroi, are ascertained in China.

Keywords Coptotermes; species; classification; revision

乳白蚁是一类重要的林木害虫。2007年前，曲颚乳白蚁Coptotermes curvignathus（又名大家白蚁）被列入我国进境一类检疫性有害生物；2007年后，乳白蚁属（非中国种）作为一个整体被列入我国进境检疫性有害生物新名录中。进境植物检疫实践中，对于判断该类检疫性有害生物，必须首先摸清我国的乳白蚁种类数。然而，近年来我国具体的乳白蚁种类数却一直是个颇具争议的问题。

2000年，我国同时出版了两本白蚁研究方面的重要著作，分别为《中国白蚁学概论》^[1]和《中国动物志 昆虫纲 第17卷 等翅目》^[2]，前者记录中国乳白蚁39种，后者记录24种。2013年，Krishna出版了世界白蚁研究的总结性专著Treatise on the Isopteran of the World ^[3]，这本多达2704页的白蚁著作收录全世界乳白蚁有效种类69种，其中包括了我国的乳白蚁22种。2016年，国际昆虫分类学期刊Systematic Entomology刊登了一篇关于乳白蚁分类的观点性文章^[4]，这篇文章对上述Krishna记述的69种乳白蚁进行评估，评估出全世界乳白蚁“确定种”22种，其中分布于我国的乳白蚁“确定种”仅有2种。

综上所述，关于我国的乳白蚁种类，有39种、24种、22种、2个“确定种”等多种说法。那么，我国乳白蚁究竟有多少个种？本文从我国乳白蚁分类历史，形态特征研究状况，世界乳白蚁种类分布状况对比，新种类被第三方引证，以及基因条码技术鉴定证据等几个方面对我国乳白蚁种类数进行探索与分析。

1 我国乳白蚁分类历史概况

我国的乳白蚁种类如果按照相关专著的记录来看，最早可以从Snyder（1949）出版的世界白蚁名录^[5]算起，该书记录我国乳白蚁种类1种，后来蔡邦华先生的两本白蚁分类著作分别记录了5种^[6]和4种^[7]，到2000年时种类又分别达到24种^[2]和39种^[1]。

为了更好地了解我国乳白蚁种类的变化，将我国乳白蚁按其命名年代进行种类数汇总，并将1983年以前种类变化数量为0的年代数据去除，以年代为横坐标，以当年乳白蚁新增加种类数为纵坐标，得到我国1909—2000年间的乳白蚁年新增种类情况（图1）。

从图1可以看出，我国乳白蚁种类的变化情况不同寻常，即在1983年以前漫长的年代中，乳白蚁种类极少增加，而在1983—1987年的4年时间内，乳白蚁种类突然增加了31种之多。在随后的13年之间，却只有4个新种产生，而从2000年至今却再也没有任何新种产生。

对于我国大陆的乳白蚁分类，由于在相当长一段时间内发表新种过多而缺乏修订，曾经受到国外相关学者批评^[8]。在2000年后，一些学者对我国的乳白蚁进行了修订研究，先后有匙颏乳白蚁C. cochlearus、二型乳白蚁C. dimorphus^[9]、崖县乳白蚁C. yaxianensis、斜孔乳白蚁C. obliquus^[10]、贵州乳白蚁C. guizhouensis^[11]，1992赭黄乳白蚁C. ochraceus^[12]、苏州乳白蚁C. suzhouensis^[13]等被认为是已有种类的新同物异名。经过修订，目前我国乳白蚁种类为17种。

2 我国乳白蚁分类形态特征方面的分析

2.1 兵蚁头部、前胸背板及后胫长等测量值分析

王新国等^[14]测量了经过基因条码技术确认后的台湾乳白蚁标本的头长、头宽等12个特征值，结果发现这些值中的一部分超出了相关资料中台湾乳白蚁的量值范围，而一些学者也指出，有些著作在指出了台湾乳白蚁的大量同物异名后，并没有将同物异名所具有的分类特征，比如更大的量值范围总结到台湾乳白蚁的描述之中^[12]。事实上，台湾乳白蚁的生物学研究表明^[15]，其兵蚁个体大小与巢群成熟程度有很大关系，即初建巢群兵蚁个体较小，而多年成熟巢群兵蚁个体较大。

2.2 兵蚁头型分析

我国乳白蚁分类检索表中^[2]，有8种乳白蚁是因兵蚁具圆形头和椭圆形头两种类型而产生，比如二型乳白蚁、单毛乳白蚁等。但在王新国等^[14]的乳白蚁形态学研究之中，发现台湾乳白蚁部分种群中本身就存在圆头兵蚁与椭圆头兵蚁，且其中的椭圆头兵蚁与一般台湾乳白蚁种群中的兵蚁形态上并无区别。

2.3 兵蚁触角节数及第3、4节长度比

一些乳白蚁种类是以兵蚁触角节数作为重要分类依据，而兵蚁触角第3、4节比例也出现在大量乳白蚁分类特征之中。王新国等^[16]研究表明，台湾乳白蚁兵蚁触角节数是变化的，个体小的群体中会出现14节个体；而个体大的群体中经常会出现16节个体，甚至在同一个兵蚁头上发现一边15节、另一边16节的现象。兵蚁触角第3、4节的长度比，即便是在同一个种群的标本之间也存在明显差异。事实上，白蚁生物学研究成果^[7]早已表明，白蚁兵蚁触角第3节为其分生节，在群体中第3节长度呈现连续的变化，故而此特征本身就不适合作为白蚁分类的特征。

2.4 其他特征

囟孔形状是椭圆形还是三角形，也是一些乳白蚁种类的重要分类特征，如苏州乳白蚁、海南乳白蚁等。然而，研究表明台湾乳白蚁同一种群内的兵蚁囟孔形状本身就有椭圆形和近三角形之别，一些种群内囟孔形状差异甚至超过了与曲颚乳白蚁之间的种间差异^[14]。兵蚁的体色也是个别乳白蚁的重要分类特征，比如赭黄乳白蚁，但在日常乳白蚁研究中发现，采集到的乳白蚁兵蚁活体如果没有立即浸泡到酒精中保存，其自然死亡后颜色会不断变化，死亡一天以后甚至变成了黑色。因此，利用兵蚁的颜色作为重要特征时需慎重分析标本的采集情况。

3 世界乳白蚁地理分布

Chouvenc等^[4]对当时记录的64种乳白蚁（含1亚种）按模式标本来源地进行了地理分布分析，其中南北美洲3种，非洲7种，中国21种，东南亚11种，大洋洲（不含澳大利亚）15种，澳大利亚7种（含1亚种）。经过评估后，按照“确定种”来看，乳白蚁确定种类为南北美洲1种，非洲4种，东南亚6种，大洋洲4种，澳大利亚6种，中国2种。

乳白蚁作为一个类群，主要生活于地球上的热带和亚热带地区。按一般生物地理学规律，其在热带地区的生物多样性程度更高。如果按面积来看，与我国华南地区面积近似、但主要区域在热带的3个地区，即东南亚、非洲和大洋洲，目前的乳白蚁确定种类分别为6种、4种和6种。我国现有认可的乳白蚁种类多达17种，超过了3个主要热带地区乳白蚁种类之和。Chouvenc等^[4]在文中也再一次对中国的乳白蚁种类数量之多提出质疑。

4 乳白蚁种类被重新鉴定和认可的情况分析

一个新物种被发现并记述发表后，如能被其他作者再次采集到并重新鉴定，则可在一定程度上巩固此物种的分类地位。一般来说，一个物种被第三方独立发现并重新鉴定的次数越多，其分类地位就越稳固，比如严重危害河堤的黑翅土白蚁Odontotermes formosanus，就已被上千次重新鉴定过，因此就不可能再怀疑此物种的真实存在。

《中国动物志 第17卷 等翅目》中记述了24种乳白蚁，经过近年的修订，目前尚存17种。作者分别用这17种乳白蚁的中文名和拉丁学名作为关键词，在“中国知网”数据库进行全文搜索，统计搜索到的文献数量（截至2021年3月16日），结果见表1。

对搜索到的这些文献进行分析，除去此种乳白蚁新种发表文献外，其他文献可分为4类：a.修订类，b.区域生物种类调查统计，c.综述，d.生物学与防治研究。其中前3类文献仅仅是引用，并没有对此种乳白蚁有重新鉴定认可的过程，只有第4类属重新鉴定研究。除台湾乳白蚁和格斯特乳白蚁明确有大量重新鉴定和认可文献外，其他15种乳白蚁中，仅有巢县乳白蚁和长泰乳白蚁有重新鉴定的文献各1篇。也就是说，目前在我国尚被认可的17种乳白蚁中，有13种没有被重新鉴定和认可过。

5 分子数据分析

乳白蚁一般以其兵蚁作为主要分类研究对象，而兵蚁又由于缺少复眼、翅、生殖器，加之体壁骨化太弱等因素，比一般昆虫的分类鉴定更加困难。因此，对于像乳白蚁这类形态上分类十分困难的类别来说，基因条码技术的研究十分必要。

5.1 原产地采集法分析

丁俊杰等^[17]采集了来自我国云南、海南、福建、广东、江苏、贵州6省的50多个乳白蚁种群的标本。根据原产地和形态分析，初步鉴定并经白蚁分类专家复核，获得单毛乳白蚁、匙颏乳白蚁C. cochlearus等10种乳白蚁的“模拟标本”，另有乳白蚁未定种样品20多个，采用COⅠ、COⅡ、16S rRNA及核区ITS基因片段对这50多个样品进行序列分析，4种基因片段分析结果都支持这些样品只代表了2种乳白蚁，即台湾乳白蚁和格斯特乳白蚁。

5.2 随机抽样法分析

在进行有关乳白蚁的研究时，我们采集了我国广东、广西、湖南、浙江、福建、江西、云南等省的11个种群的乳白蚁标本，另有在口岸检疫中发现的来自尼日利亚、马达加斯加经形态鉴定为台湾乳白蚁的标本，以及来自缅甸和孟加拉国经鉴定为格斯特乳白蚁的标本。对这些乳白蚁的COⅠ基因进行了扩增，测序后利用LaserGene MegAlign软件中Clustal V Method 对14个乳白蚁样品的序列聚类分析，所得进化树图如图2所示。

图2 14个乳白蚁种群COI基因片段系统进化树

Fig.2 The phylogenetic tree of COI gene partial of 14 Coptotermes isolates

从图2可以看出，14个地理种群乳白蚁的COⅠ基因片段上部11个序列聚为一支，而下部的3个序列聚为另一支；根据查看聚类所得的序列鉴定率（Percent Idendity）和分歧值（Divergence），发现上部11个序列之间相似率在99.5%～100%之间，而下部3个序列之间相似率在99.1%～99.5%之间。随后将这些基因片段于NCBI数据库中进行Blast比对，上部一支为台湾乳白蚁，下部一支为格斯特乳白蚁。另外，我们在2009年^[14]对来自我国广东和广西的另外9个乳白蚁种群的COⅠ基因片段进行过分析，尽管这些乳白蚁在头宽及头型方面有差异，但其全部聚为一支，数据库比对也证明其为台湾乳白蚁。

5.3 NCBI数据库中我国乳白蚁种类序列分析

在NCBI数据库中，用我国已有乳白蚁种类的拉丁学名进行序列搜索，搜索结果见表1。

从表1中可以看出，台湾乳白蚁和格斯特乳白蚁在数据库中的基因序列数分别达到145941和1779条，而其他乳白蚁的序列总数仅有11条（被修订为异名的乳白蚁的8条序列未列入表中）。在这11条序列之中，有7条为种类修订过程本身产生的，因此最后只有其他乳白蚁序列4条。这4条序列分别属于版纳乳白蚁（JQ412144）、河口乳白蚁(JQ412148)、长带乳白蚁(AB036672)和广州乳白蚁C. guangzhouensis(AB036673)。分别用4条序列与NCBI中Blast比对，其中长带乳白蚁和广州乳白蚁序列与数据库中大量的台湾乳白蚁序列相似度皆达99.5%以上，表明其为台湾乳白蚁异名；而版纳乳白蚁和河口乳白蚁序列与数据库中的多条长鼻白蚁属Schedorhinotermes一些种类相似度达100%，表明所上传的序列很大程度有误。

6 讨论和结论

进入21世纪，世界乳白蚁的分类重点就转移到了种类修订之中。除了我国乳白蚁的修订外，国外乳白蚁的一些同物异名也不断被修订^[18-21]。20多年来，全世界仅发表了3个乳白蚁新种^[22-23]， 而同期被修订的乳白蚁同物异名却多达十多个。

在一系列对乳白蚁修订的论文之中，Chouvenc等^[4]所做的世界乳白蚁种类评估需要特别分析一下。首先，该篇论文虽然只有8页，却有来自全世界白蚁研究水平较高的11个国家25个研究机构的31位学者共同署名，文章观点基本代表了当前世界白蚁研究方面主流学者意见；其次，该篇论文不同于对个别种类的传统修订模式，而是采用一种结合多方面证据由所有专家进行推断式的评估；第三，这篇论文给出的是“确定种”“不确定种”“其他方面”3个评估结果，并称是一种推荐性意见，而非确定性结论。其中，“确定种”是指经模式标本核对与其他种明显区别，且其区别超出了不同种群的种内形态差异，有确定的分布区域、有分子数据支持的种类；“不确定种”指那些经目前已有资料几乎无法支持其成为一个独立的种类，这些种类需要进一步研究可能成为异名，也可能成为一个新的确定种；“其他”类包括裸名、学名拼写错误的种类。经过全体作者的综合评估，全世界的乳白蚁有21个确定种，这21个确定种为C. acinaciformis、C. amanii、C. brunneus、C. dreghorni、C. elisae、C. formosanus、C. frenchi、C. gambrinus、C. gestroi、C. grandiceps、C. heimi、C. intermedius、C. kalshoveni、C. lacteus、C. michaelseni、C. pamuae、C. sepagensis、C. sjostedti、C. testaceus、C. travians和C. truncatus。值得注意的是，这些确定种中有些曾被误修订为其他种的同物异名，如C. heimi ^[20]。另外，我国口岸曾截获的多种乳白蚁中已有相当一部分成为了新的同物异名或不确定种^[24-25]。

由于历史的原因，我国学者曾命名了大量的乳白蚁种类，最多时我国乳白蚁种类曾高达39种（含一裸名）^[1]。如果按照Chouvenc等的评判结果，则我国记录的38种乳白蚁中就有20个“不确定种”和16个“同物异名”。为何我国乳白蚁分类中会出现如此多的同物异名和不确定种？首先，乳白蚁分类是依据兵蚁形态，而兵蚁缺少翅、复眼和生殖器这几大类常见昆虫具有的分类特征，兵蚁形态在属内高度保守，因此在形态学研究中种间差距加入了兵蚁头部、前胸背板等特征的测量值作为参考，然而我国发表的大量乳白蚁新种，却将这些测量值作为了发表新种的主要依据，量值稍有超出就算为新种，而忽视了乳白蚁兵蚁因巢龄变化的生物学特性。其次，忽视了对台湾乳白蚁这一广布种的种内形态差异的充分研究，将仅仅出现种内差异（比如个别种群出现圆头兵蚁、兵蚁囟孔稍圆或稍扁、触角第3节因发育中的长短变化）的台湾乳白蚁的不同地理种群作为新种处理。第三，客观因素的影响，即假设我国乳白蚁如果只有2个种，那么当时我国绝大部分乳白蚁研究者就只可能采集到台湾乳白蚁这一种乳白蚁（另一确定种格斯特乳白蚁仅分布于云南和海南），根本没有机会观察到乳白蚁种间的真实差异，在这种情况下显然不可能搞清乳白蚁形态特征的种间差异和种内差异，就更不可能发表正确的新种。第四，在20世纪80年代，我国的分子生物学还处于萌芽阶段，无法应用到乳白蚁的分类研究之中。除了以上因素，当时乳白蚁新种的发表方式也为众多同物异名和不确定种埋下根源，即当时是由十多个研究者在三四年时间内集中发表了30多个新种（这与正常情况下1个属的白蚁新种应由1～2个作者经多年研究逐渐发表的状况截然不同）。由于研究者工作单位分散，发表时间集中，在当时的通讯条件下相互间难以充分沟通交流，从而造成大量同物异名和不确定种的产生。

如今，虽然乳白蚁新种发表高潮已过去30多年，但对这些乳白蚁种类的修订工作进展缓慢。然而，乳白蚁种类数长期的不确定，对外严重影响了进境植物检疫中的白蚁检疫鉴定工作，对内则影响了各地白蚁的地理分布调查和防治研究。在Chouvenc等^[4]的这篇文章中，我国乳白蚁仅有台湾乳白蚁C. formosanus和格斯特乳白蚁C. gestroi 2个种被评为“确定种”，其他20种乳白蚁都被评估为“不确定种”。事实上，早在该文章发表之前，我国有两位白蚁研究学者也分别提出了我国的乳白蚁种类可能只有2种的推论^[17,25]。

本文从我国乳白蚁分类历史、形态特征研究成果、世界乳白蚁地理分布、新种被再次发现和鉴定情况统计以及分子鉴定技术研究成果5个方面进行了分析，其中，前3个方面表明我国目前多种乳白蚁的分类地位存在多个疑点，而后2个方面则提供了我国目前只有2种乳白蚁为确定种的更多证据。基于以上的分析推理，并不能在严格的分类学意义上给出我国目前乳白蚁的确切种类数，正如Chouvenc等^[4]也无法给出目前世界上确切乳白蚁种类数一样。经过以上分析，在进行我国乳白蚁相关研究时，除非是直接进行乳白蚁种类的修订研究，在其他方面如检验检疫、地理分布和防治研究之中，完全可以基于我国目前只有2种乳白蚁的推论。至少，在我国第3种乳白蚁存在的确切证据公开发表之前，这样认定会给研究白蚁带来极大方便，也让研究结果具有较高的可靠性。

图1 2000年以前我国乳白蚁每年新增种类数

Fig.1 Number of new species of Coptotermes termites every year in China before the year 2000

表1 我国乳白蚁种类在中国知网数据库和NCBI搜索结果

Table 1 The search results of Coptotermes species in China from CNKI and NCBI database

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（文章类别：CPST-C）

第3卷 第11期

2021年11月

基金项目：沧州市重点研发计划指导项目（183305002）

第一作者：史云鹏（1988—）,女，汉族，兽医师，硕士，主要从事进出境动物疫病检疫研究，E-mail: ling.dongyi085@163.com

1.黄骅港海关 沧州 061600

1. Huanghua Port Customs, Cangzhou 061600